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Past exploitation of California sea lions did not lead to a genetic bottleneck in


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Ciencias Marinas (2010), 36(3): 199–211 C M

Past exploitation of California sea lions did not lead to a genetic bottleneck in

the Gulf of California
La explotación histórica del lobo marino de California no causó un cuello de botella genético en el Golfo de California

M González-Suárez1, 2, 3, D Aurioles-Gamboa4, LR Gerber1


1 Ecology, Evolution and Environmental Sciences, School of Life Sciences, Arizona State University, College & University Dr. Tempe, AZ 85287, USA.

2 Laboratoire d’Ecologie et Evolution CNRS-UMR 7625, Université Pierre et Marie Curie, Case 237, Bâtiment A, 7 Quai St Bernard, 75005 Paris, France.

3 Current address: Department of Conservation Biology, Estación Biológica de Doñana-CSIC, Avda. Americo Vespucio s/n, 41092 Sevilla, Spain. E-mail: manuela.gonzalez@ebd.csic.es

4 Centro Interdisciplinario de Ciencias Marinas, Instituto Politécnico Nacional, Avd. IPN s/n, Col. Playa Palo de Santa Rita, La Paz 23096, Baja California Sur, México.

ABSTRACT. Human exploitation can lead to genetic bottlenecks associated with reduced genetic variability and lower fitness. The population of California sea lions (Zalophus californianus) in the Gulf of California, Mexico, was hunted during the 19th and 20th centuries, potentially leading to a genetic bottleneck; however, even exploitation that leads to low population sizes does not always cause genetic bottlenecks. Understanding the genetic consequences of past sea lion hunts is critical to the conservation of the Gulf of California sea lion population, which is currently declining and is genetically distinct from other populations. We used available data from 10 amplified polymorphic microsatellite loci in 355 individuals from six Mexican colonies. Microsatellite data were analyzed using diverse approaches (BOTTLENECK and M-ratio) to determine if a genetic bottleneck had occurred. Our results indicate that human exploitation did not cause a genetic bottleneck in the sea lion population of the Gulf of California. Simulation analyses revealed that a reduction in genetic variability would have been detected if fewer than

100 individuals had remained after exploitation. We conclude that past exploitation was not as severe as previously thought and did not cause a genetic bottleneck in the Gulf of California sea lion population. Nevertheless, historical hunts specifically targeted adult males and this sex- biased exploitation may have influenced the population dynamics and overall fitness.


Key words: genetic variability, male-biased exploitation, Pinnipedia, Gulf of California.
RESUMEN. La explotación humana puede causar cuellos de botella genéticos asociados con una variabilidad genética reducida y menor aptitud. La población del lobo marino de California (Zalophus californianus) en el Golfo de California, México, fue objeto de una explotación prolongada durante los siglos XIX y XX que pudo haber causado un cuello de botella genético. Sin embargo, la explotación que deriva tamaños poblacionales bajos no siempre causa cuellos de botella genéticos. El conocimiento de las consecuencias genéticas de la caza del lobo marino de California es crítico para la conservación de la población del Golfo de California, que está en declive y es genéticamente distinta de otras poblaciones. En este estudio usamos una base de datos de 10 marcadores polimórficos de microsatélite amplificados en 355 individuos pertenecientes a seis colonias mexicanas. Estos datos fueron analizados con diversos métodos (BOTTLENECK y razón M) para determinar si ocurrió un cuello de botella genético. Nuestros resultados indican que la explotación histórica del lobo marino no causó un cuello de botella genético en la población del Golfo de California; sin embargo, las simulaciones sugieren que si la población hubiese sido reducida a menos de

100 individuos sí hubiésemos detectado una reducción de la variabilidad genética. Con base en estos resultados concluimos que la explotación histórica de esta población no fue tan intensa como se pensaba previamente y, por tanto, no causó un cuello de botella genético. No obstante, la explotación se concentró en machos adultos y este sesgo podría haber afectado la dinámica poblacional de estas colonias y su aptitud general.


Palabras clave: variabilidad genética, explotación sesgada hacia machos, Pinnipedia, Golfo de California.


INTRODUCTION
Populations often experience fluctuations in size due to natural or human-induced factors that can lead to bottlenecks, periods in which only a few individuals survive. Bottlenecks that reduce the effective population size can have important demographic and genetic consequences, including an increase in demographic stochasticity and inbreeding rates, as well as a reduction in genetic variation and individual

INTRODUCCIÓN
Algunas poblaciones experimentan fluctuaciones en su tamaño debido a factores naturales o antropogénicos que pueden causar cuellos de botella, periodos en los cuales sólo unos pocos individuos sobreviven. Los cuellos de botella que reducen el tamaño efectivo de la población pueden tener importantes consecuencias demográficas y genéticas, incluyendo un incremento en la estocasticidad demográfica



fitness (Hedrick 1995, Weber et al. 2004). For example, the bottlenecked population of the Florida panther, Puma concolor coryi, exhibits reduced fitness caused by chryp- torchidism (undescended testicles), poor sperm quality, and tail deformities (Roelke et al. 1993). Similarly, laboratory studies on mosquitofish, Gambusia affinis, have shown that bottlenecks reduce population growth and increase the risk of extinction (Leberg and Firmin 2008). Even populations that have recovered from a bottleneck and are seemingly viable can manifest traits that affect individual fitness, such as skull asymmetry, which could increase vulnerability to extinction (Hoelzel 1999).

The California sea lion, Zalophus californianus, is an abundant and widespread otariid that ranges from the Gulf of California to Alaskan waters (Maniscalco et al. 2004, Szteren et al. 2006). Although precise data are not available, the historical records indicate that this species was hunted in the Gulf of California (hereafter GC) from the 19th to the mid-20th century (Lluch-Belda 1969, Zavala-González and Mellink 2000, Bahre and Bourillón 2002). Hunting of this historically small population (<40,000 individuals, Szteren et al. 2006) could have resulted in a loss of genetic diversity, leading to a bottleneck. Although concerns regarding this potential negative effect of past exploitation were already raised four decades ago by Lluch-Belda (1969), to date no studies have analyzed whether past human exploitation did in fact lead to a genetic bottleneck. Understanding if past exploitation reduced genetic variability in the GC sea lion population is important because it is genetically distinct from other populations (González-Suárez et al. 2009) and is declining (González-Suárez et al. 2006, Szteren et al. 2006, Ward et al. 2010).

While sea lion populations have shown a steady increase in California waters in recent years (Carretta et al. 2007), the population in the GC has declined by >20% in the last decade (Szteren et al. 2006). In particular, colonies in the Midriff area, which were more heavily hunted in the past, have the faster rates of decline (Szteren et al. 2006, Ward et al. 2010). Understanding the genetic effects of past exploitation may help explain the contrasting population trends exhibited by California sea lions in the GC and along the coast of California. Furthermore, human exploitation in the GC focused on adult males because of their higher fat content and the demand for “trimmings” or sexual organs by the Chinese market (Lluch-Belda 1969). Because California sea lion populations are naturally female-biased, with males exhibi- ting higher mortality rates at almost any age (Hernández- Camacho et al. 2008b), the available number of breeding males is generally small compared with breeding females. Therefore, a reduction in male abundance due to hunting could have significantly affected the genetic variability and population dynamics as observed in other species (Harris et al. 2002, Milner-Gulland et al. 2003). In light of these concerns, it is important to study whether past exploitation led to a genetic bottleneck in the GC sea lion population.

y las tasas de endogamia, así como una reducción en la variación genética y la aptitud (fitness) individual (Hedrick

1995, Weber et al. 2004). Por ejemplo, la población de la pantera de Florida (Puma concolor coryi), sometida a un cuello de botella, muestra una menor aptitud causada por el criptorquidismo (testículos no descendidos), la baja calidad del esperma y deformidades de la cola (Roelke et al. 1993). Asimismo, estudios de laboratorio del pez mosquito, Gambusia affinis, han indicado que los cuellos de botella reducen el crecimiento de la población y aumentan el peligro de extinción (Leberg y Firmin 2008). Aun las poblaciones que se han recuperado de un cuello de botella y que aparente- mente son viables pueden manifestar características que afectan la aptitud individual, tal como la asimetría craneal, que podría incrementar la vulnerabilidad a la extinción (Hoelzel 1999).

El lobo marino de California, Zalophus californianus, es un otárido abundante con amplia distribución desde el Golfo de California hasta Alaska (Maniscalco et al. 2004, Szteren et al. 2006). Aunque se carecen de datos precisos, los regis- tros históricos indican que esta especie fue objeto de caza en el Golfo de California (de aquí en adelante GC) desde el siglo XIX y hasta mediados del siglo XX (Lluch-Belda 1969, Zavala-González y Mellink 2000, Bahre y Bourillón 2002). La explotación de esta población, históricamente pequeña (<40,000 individuos, Szteren et al. 2006), podría haber resul- tado en una pérdida de diversidad genética, causando un cuello de botella. Hace cuatro décadas Lluch-Belda (1969) expresó inquietudes sobre el efecto potencialmente negativo de esta cacería, pero a la fecha no se han realizado estudios para determinar si la explotación humana en realidad causó un cuello de botella genético. Es importante determinar si la explotación histórica redujo la variabilidad en la población de lobos marinos del GC ya que es genéticamente distinta a otras poblaciones (González-Suárez et al. 2009) y se encuen- tra en declive (González-Suárez et al. 2006, Szteren et al.

2006, Ward et al. 2010).

A pesar de que en años recientes las poblaciones de lobos marinos han mostrado un incremento constante en aguas californianas (Carretta et al. 2007), la población del GC ha disminuido en >20% en la última década (Szteren et al.

2006). En particular, las colonias de la zona de las islas grandes, que fueron sujetas a una mayor explotación en el pasado, presentan las tasas más rápidas de declive (Szteren et al. 2006, Ward et al. 2010). El conocimiento de las conse- cuencias genéticas de la explotación histórica podría explicar las diferentes tendencias poblacionales del lobo marino de California en el GC y en la costa de California. Además, la explotación humana en el GC se enfocó en machos adultos debido a su mayor contenido de grasa y a la demanda por los órganos sexuales del mercado chino (Lluch-Belda 1969). Ya que las poblaciones del lobo marino de California están sesgadas hacia las hembras, con los machos mostrando mayores tasas de mortalidad en casi todas las edades (Hernández-Camacho et al. 2008b), el número de machos



Genetic bottlenecks can be detected directly comparing genetic variability from samples obtained before and after the population reduction (e.g., Weber et al. 2004), but this requires historical and contemporary DNA samples that are rarely available. Alternatively, a genetic bottleneck may be inferred from observed reduction of allelic diversity and statistical analysis of selectively neutral genetic markers such as microsatellites. A group of these statistical analyses, implemented by the BOTTLENECK program (Cornuet and Luikart 1996), compares observed heterozygosity with the expected heterozygosity under a mutation-genetic drift equilibrium. During population reductions (i.e., bottlenecks) rare alleles are often lost quickly through genetic drift because only a few individuals in the population carry them (Hedrick 2005); however, rare alleles contribute relatively little to the expected heterozygosity calculated assuming mutation-genetic drift equilibrium. Therefore, in bottle- necked populations, expected heterozygosity calculated from the observed number of alleles is lower than the actual observed heterozygosity (Cornuet and Luikart 1996). An excess in observed heterozygosity can be used to identify populations that have suffered a genetic bottleneck.

A second approach to infer a past bottleneck from genetic data is based on the M-ratio, k/r, where k is the total number of alleles and r is the overall range in allele size (Garza and Williamson 2001). When a population is reduced, alleles are lost via genetic drift, but this loss of alleles affects k and r differently: k is reduced with each lost allele, whereas only the loss of the largest or the smallest allele reduces r. Therefore, recently reduced populations are expected to have lower M-ratios than populations at equilibrium (Garza and Williamson 2001).

The objective of this study was to determine whether past exploitation of the California sea lion reduced genetic varia- bility in the GC population leading to a genetic bottleneck. We used genetic data available from five colonies in the GC and one colony from the Pacific coast of Baja California (data published by González-Suárez et al. 2009). To achieve our goal we employed four methods: comparison of allelic diversity between colonies located in the GC (exploited) and along the Pacific coast (presumably unexploited), the mode- shift and Wilcoxon tests implemented by BOTTLENECK, and the M-ratio test. In addition, bottleneck scenarios were simulated to explore the conditions under which population reductions are likely to result in a detectable genetic bottle- neck. These simulations allow us to determine the magnitude at which past exploitation would have resulted in loss of genetic variability for the California sea lion.
MATERIAL AND METHODS
Data collection and analysis
We used available data from 10 polymorphic micro- satellite loci that had been amplified from tissue samples

reproductores disponibles en general es bajo en comparación con el de las hembras reproductoras. Consecuentemente, al igual que en otras especies (Harris et al. 2002, Milner- Gulland et al. 2003), una reducción en la abundancia de machos debido a la caza podría haber afectado significativa- mente la variabilidad genética y la dinámica poblacional. Por tanto, es importante estudiar si la explotación histórica causó un cuello de botella genético en la población de lobo marino del GC.

Los cuellos de botella genéticos se pueden detectar direc- tamente comparando la variabilidad genética de muestras obtenidas antes y después de la reducción poblacional (e.g., Weber et al. 2004), pero esto requiere de muestras históricas y contemporáneas de ADN que raramente se tienen. Alterna- tivamente, se puede inferir un cuello de botella genético a partir de la reducción observada en la diversidad alélica y de análisis estadísticos de marcadores genéticos selectivamente neutrales, como los microsatélites. Un grupo de estos análisis estadísticos, implementados en el programa BOTTLENECK (Cornuet y Luikart 1996), compara la heterocigosidad obser- vada con la esperada bajo un equilibrio mutación-deriva genética. Durante las reducciones poblacionales (i.e., cuellos de botella) es común que los alelos raros se pierdan rápida- mente por deriva genética ya que sólo unos cuantos individuos de la población los tienen (Hedrick 2005); sin embargo, tales alelos contribuyen relativamente poco a la heterocigosidad esperada calculada bajo el supuesto de un equilibrio mutación-deriva genética. Por tanto, en las pobla- ciones sujetas a un cuello de botella, la heterocigosidad espe- rada calculada a partir del número de alelos observados es menor que la heterocigosidad observada actual (Cornuet y Luikart 1996). Se puede usar un exceso de heterocigosidad observada para identificar las poblaciones que han sufrido un cuello de botella.

Un segundo método para inferir un cuello de botella en el pasado, a partir de datos genéticos, consiste en utilizar la razón M, k/r, donde k es el número total de alelos y r es el intervalo total del tamaño alélico (Garza y Williamson 2001). Cuando disminuye una población, los alelos se pierden por deriva genética, pero esta pérdida de alelos afecta estos dos parámetros de forma diferente: k se reduce con cada alelo perdido, mientras que r se reduce sólo con la pérdida del alelo más grande o más pequeño. De esta forma, se espera que las poblaciones recientemente reducidas presenten razones M más bajas que las poblaciones en equilibrio (Garza y Williamson 2001).

El objetivo de este trabajo fue determinar si la explota- ción histórica del lobo marino de California redujo la variabi- lidad genética de la población del GC y causó un cuello de botella genético. Se utilizaron datos genéticos disponibles de cinco colonias del GC y una colonia de la costa del Océano Pacífico de Baja California (datos publicados por González- Suárez et al. 2009). Para lograr nuestro objetivo se emplearon cuatro métodos: la comparación de la diversidad alélica entre las colonias del GC (explotadas) y la colonia de la costa del



collected from California sea lion pups (young of the year) at six Mexican breeding colonies (fig. 1, table 1). This dataset is deposited in the Dryad Digital Repository (http:// hdl.handle.net/10255/dryad.1454) and will become freely available on April 2011. Details of the data collection, DNA extraction, and microsatellite amplification are provided by González-Suárez et al. (2009). All loci were in Hardy- Weinberg equilibrium and linkage equilibrium (see results in González-Suárez et al. 2009).

To test for indications of a genetic bottleneck, we first used the BOTTLENECK 1.2.02 program (Cornuet and Luikart 1996) considering two mutation models for micro- satellites. The infinite allele mutation model and the stepwise mutation model represent the extremes of a continuum of possible mutation models, with microsatellite loci generally following an intermediate two-phase mutation model (TPM) with a high proportion of single-step mutations (DiRienzo et al. 1994). We considered two versions of the TPM as the most likely for microsatellites: default TPM and Piry et al. TPM. The default TPM assumes 70% single-step and 30% multi-step mutations, with a variance of 30 in the multi-step mutations. The Piry et al. TPM assumes 95% single-step and

5% multi-step mutations, with a variance of 12 (Piry et al.

1999). For each mutation model, we performed tests for heterozygote excess and deficit using the one-tailed Wilcoxon test (with 10,000 replications) and the mode-shift








USA

1

2

3

4 Mexico

6

5

Pacific Ocean

































31º N
29º
27º
25º

115º 113º 111º 109º 107ºW



Figure 1. Location of the California sea lion colonies sampled along the Gulf of California and the Pacific coast of the Baja California Peninsula, Mexico.

Figura 1. Localización de las colonias de lobo marino de California estudiadas en el Golfo de California y la costa del Pacífico de la península de Baja California, México.

1. San Jorge, 2. Los Lobos, 3. Granito, 4. San Esteban,

5. Los Islotes, 6. San Benito.

Pacífico (presumiblemente no explotada), las pruebas de cambio modal y Wilcoxon implementadas en el programa BOTTLENECK, y la prueba de la razón M. Además, se simularon escenarios de cuellos de botella para explorar las condiciones bajo las cuales las reducciones poblacionales posiblemente ocasionen un cuello de botella genético detec- table. Estas simulaciones permiten determinar la magnitud a la cual la explotación histórica hubiese causado una pérdida de la variabilidad genética del lobo marino de California.

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